与对外战功赫赫相比，慕容恪对内辅政也颇有建树。
公元360年正月，慕容儁在邺城大阅郡国之兵，欲派大军进攻秦、晋，但病情转危，遂召慕容恪、慕容鹜、慕容评及慕舆根等受遗诏辅政，旋即病卒，时年四十二岁。
皇太子慕容暐即位，年仅十一岁，二月，尊皇后可足浑氏为皇太后，以慕容恪太宰、录尚书事，行周公事，总摄朝政。
不过，当时作为太师辅政的慕舆根自恃战功显赫，高傲自大，看不起慕容恪。
慕舆根为挑起事端以作乱，先以可足浑太后干政来挑拨慕容恪，谎称支持慕容恪夺位，但慕容恪不受。
吴王慕容垂以及皇甫真及后都劝他诛杀慕舆根，但慕容恪以皇帝新死，国家安稳为首要，决定忍耐。
慕舆根挑拨慕容恪不成，于是试图离间慕容暐母子，想要太后诛杀慕容恪等，新帝慕容暐支持慕容恪，劝止了母亲。
与此同时，前燕已经在灭冉魏后迁都邺城，以旧都龙城（今辽宁朝阳市）为留京。
慕舆根思恋辽东祖地，力劝太后和慕容暐建议还都龙城，变相放弃中原地区，慕容恪知道后，联合慕容评密奏慕舆根罪状，派卫将军傅颜诛杀了慕舆根及其党羽。
面对皇帝新死，就发生诛杀辅政重臣的事件，国内忧虑情绪很高，慕容恪举止如常，出入都只有一人跟从，不肯加添守卫。
然后大赦天下，并停发慕容儁生前所集各路兵员，受任理政，兢兢严谨，与司徒慕容评共同协作，虚心待士，谘诹善道，量才授任，燕政为之一新。
于是，境内局势渐稳，人心稍为安定，同时，原先征集在邺城的各郡军人都因为国家内部纷乱而经常逃跑，而邺城向南方领地的道路通讯不畅通。
慕容恪命令慕容垂南镇蠡台（今河南商丘），傅颜率军南巡淮河，终令国家安稳下来。
当时吴王慕容垂才能出众，慕容恪对其非常倚重，曾多次向燕主进行推荐。
公元366年，慕容恪病重，深虑慕容暐手中无实权，而慕容评又多猜忌，便对慕容暐之兄、乐安王慕容臧举荐吴王慕容垂，但是慕容臧没有听从慕容恪的话。
慕容暐亲临慕容恪府向他询问后事，慕容恪再次向慕容暐推荐慕容垂，说：“我听闻，傅说举荐士人，板筑之人都可以，更何况是国家的懿籓！
吴王兼具文武之才，才能仅次于管仲、萧何，陛下如果把政务交给他，国家就能获得安定，不然，我怕二寇肯定会有